Hari-hari Kojou Akatsuki sebagai siswa SMA biasa di Distrik Iblis Pulau Itogami berakhir tiba-tiba setelah pertemuan yang menentukan memberinya kemampuan vampir yang luar biasa.
Tidak lama kemudian, ia menjadi pusat perhatian saat diketahui bahwa ia adalah primogenitor keempat, vampir yang sangat kuat yang dianggap banyak orang hanya sebagai legenda. Karena takut akan potensi destruktif Kojou, Organisasi Raja Singa mengirim seorang dukun pedang magang, Yukina Himeragi, untuk mengawasi, dan jika ia menjadi ancaman, membunuh anak laki-laki yang dianggap sebagai vampir paling kuat di dunia. Dipaksa bersama oleh keadaan, keduanya membentuk aliansi yang tidak mungkin saat Kojou menyadari kemampuannya dan mereka berdua berjuang untuk melindungi kota dari berbagai kekuatan kacau yang muncul.